Ces dernières années, les virus influenza aviaire hautement pathogène (IAHP) H5 du clade 2.3.4.4b ont eu des répercussions importantes sur l’avifaune sauvage, les volailles et les mammifères à l’échelle mondiale. Bien que sévèrement touchées, les populations sauvages jouent aussi un rôle clé dans la dissémination virale et facilitent les spillovers vers les volailles et les mammifères, les plaçant donc au cœur de cette panzootie. Cette thèse vise à améliorer notre compréhension de la dynamique des virus IAHP H5 au sein des populations d’oiseaux sauvages, notamment pendant la panzootie de 2020-2023. Dans le premier chapitre, nous nous sommes demandés : Que savons-nous du rôle des oiseaux sauvages dans la circulation mondiale des virus IAHP H5 ? Nous avons réalisé une revue de la littérature où nous avons décrit la dissémination virale entre 2020 et 2023 à partir d’études phylogéographiques, tout en montrant le lien avec les voies de migration, puis nous avons évalué les impacts sur les oiseaux sauvages, notamment les épisodes de mortalité massive chez les espèces coloniales. Dans les chapitres suivants, nous avons étudié les dynamiques virales à l’aide d’approches phylodynamiques, en prenant la France comme cas d’étude, dû au nombre important de foyers et de séquences virales disponibles. Pour ces deux chapitres, nous avons analysé les principaux génotypes viraux circulant entre 2021 et 2023 en Europe. Nous nous sommes d’abord demandés : Quelles sont les origines des virus H5N1 introduits en France et comment se sont-ils propagés au sein des différents groupes d’hôtes, notamment au sein des oiseaux sauvages ? Pour cela, nous avons utilisé des modèles phylodynamiques compartimentaux. Nous avons d’abord identifié un rôle important de l’Europe centrale dans les introductions virales en France, pour l’ensemble des génotypes. Ensuite, l’étude des transmissions en France au sein de différents groupes d’hôtes (Anatidés, autres oiseaux d’eau et Laridés, oiseaux marins, rapaces et volailles) a révélé des différences entre génotypes : une circulation d’abord chez les Anatidés avant de toucher les oiseaux marins pour le génotype C ; une propagation à de multiples groupes pour le génotype AB ; et une association spécifique aux Laridés pour le génotype BB. Pour les trois génotypes, les transmissions étaient majoritairement intra-groupes plutôt qu’inter-groupes. Ces résultats soulignent la nécessité d’une surveillance élargie à un large panel d’hôtes, ainsi que l'importance de prendre en compte la structure génétique virale lors de l'étude des dynamiques de transmission de l'IAHP. Dans le dernier chapitre, nous nous sommes demandé : Où et dans quelles conditions écologiques les virus H5N1 ont-ils circulé ? Pour cela, nous avons reconstruit la dissémination spatiotemporelle de plusieurs lignées virales à l’aide d’une approche de phylogéographie continue et évalué leur association avec des variables écologiques et environnementales. Malgré des différences dans les schémas de dissémination et variables associées, trois groupes d’hôtes (Anatidés, autres oiseaux d’eau et Laridés) et cinq espèces (Canard colvert, Cygne tuberculé, Mouette rieuse, Sterne pierregarin et Aigrette garzette) étaient les plus fréquemment associées. Ces résultats ont permis d'élaborer des cartes de risque identifiant des zones complémentaires aux zones à risque actuelles. Dans l’ensemble, ces travaux améliorent notre compréhension des dynamiques des virus IAHP H5 au sein de l’avifaune sauvage et fournissent des éléments permettant d’orienter et renforcer les réseaux de surveillance actuels (groupes d’hôtes, espèces et zones prioritaires), et pourraient aussi contribuer à limiter les impacts chez les volailles. Nos résultats soulignent aussi le caractère évolutif de ces dynamiques épidémiologiques, résultant d’interactions complexes entre processus écologiques, environnementaux et virologiques, et l'importance de poursuivre les recherches multidisciplinaires. |
In recent years, highly pathogenic avian influenza (HPAI) H5 viruses of clade 2.3.4.4b have caused unprecedented impacts on wild birds, poultry, and mammals at a global scale. Although wild birds are severely affected by these viruses, they also play a key role in their dissemination and facilitate spillover to both poultry and mammals, placing them at the center of the ongoing panzootic. In this context, the objective of this PhD was to improve our understanding of HPAI H5 viral dynamics in wild bird populations, especially since the 2020-2023 panzootic. In the first chapter, we wondered: What do we know about the role of wild birds in HPAI H5 global circulation? To address this question, we conducted a literature review to summarize current knowledge on the role of wild birds in the panzootic. We described the progressive spread of H5 viruses across continents between 2020 and 2023, based on phylogeographic studies, and showed that dissemination followed major migratory flyways. We also reviewed the impacts of HPAI H5 on wild bird populations, with particular emphasis on mass mortality events in colonial breeding species. The second and third chapters were focused on France, due to increased number of outbreaks and sequence availability. We investigated viral dynamics using phylodynamic approaches to study the main HPAI H5N1 genotypes circulating in Europe between 2021 and 2023. In the second chapter, we specifically asked: How were HPAI H5N1 viruses introduced into and transmitted among bird hosts within France? We used phylodynamic compartmental models to answer these questions. We first investigated geographic origins of viral introductions into France and identified repeated introductions from Central Europe, for all genotypes. We then examined transmission dynamics within France among different bird groups, including Anatidae, Other waterbirds and Laridae, Seabirds, Raptors and Poultry. We identified genotype-specific differences in viral circulation among host groups including a shift in the group sustaining transmission for genotype C, from Anatidae to Seabirds; broad circulation among groups for genotype AB, and specific association to Laridae for genotype BB. Across genotypes, transmission occurred mainly within host groups rather than between groups. Our results highlighted the need for surveillance across a broad range of hosts and demonstrated the importance of accounting for viral genetic structure when investigating HPAI transmission dynamics. In the third chapter, we wondered: Where and under which ecological conditions did HPAI H5N1 viruses circulate? To address this question, we reconstructed the spatiotemporal dissemination of multiple viral lineages using continuous phylogeography, and assessed their association with a range of ecological and environmental variables. We identified differences among lineages and genotypes in both dissemination patterns and the factors driving the spread. Across analyses, three group-level (Anatidae, Other waterbirds and Laridae) and five species-level (mallard, mute swan, black-headed gull, common tern, and little egret) variables were the most consistently associated with viral lineage location. These findings led to the development of risk maps that identified additional high-risk areas not captured by current zoning and accurately reflected recent epidemiological patterns. Overall, our results improve our understanding of HPAI H5 viral dynamics in wild bird populations. They provide evidence to inform and support surveillance by identifying priority host groups, species and geographic areas, which could also help mitigating impacts on poultry populations. Our results further highlight that epidemiological dynamics are continuously evolving and arise from complex interactions among ecological, environmental, and virological processes, highlighting the importance of continuous research and multidisciplinary approaches to understanding HPAI H5 dynamics. |