Les Oléacées comportent 750 espèces, dont de nombreuses cultivées. Depuis le XIXe siècle, les botanistes décrivent une diversité de systèmes de reproduction chez les Oléacées. La plupart sont hermaphrodites, parfois avec un polymorphisme floral comme la distylie (co-occurence de deux morphes floraux avec une position réciproque des anthères et du stigmate), l’état ancestral des Oléacées. La distylie a coévoluée avec l’auto-incompatibilité comme un méchanisme de renforcement dans les taxons entomophiles. La séparation des sexes a été selectionnées plusieurs fois chez les Oleeae, comme la dioécie ou l’androdioécie (co-occurence de mâles dans une population hermaphrodite), rare chez les angiospermes. Jusqu’aux années 2000, la fréquence importante des mâles dans les taxons androdioïques reste paradoxale car les mâles doivent produire au moins deux fois plus de pollen que les hermaphrodites pour se maintenir, ce qui ne semble pas biologiquement possible. Le système d’auto-incompatibilité à deux groupes (auto-incompatibilité sporophytique di-allélique) conservé chez les Oléacées diminue les possibilités de croisement pour les hermaphrodites sans affecter les mâles, limitant l’avantage mâle minimum pour qu’ils puissent se maintenir. Ce système conservé d’incompatibilité à deux groupes soulève un paradoxe. Dans les populations homomorphes, l’assurance de reproduction sélectionnerait les mutants auto-compatibles, ou la dépression de consanguinité est trop forte, des mutants avec d’autres types sexuels qui auraient plus de partenaires possibles. Le système d’incompatibilité à deux groupes des Oléacées est contrôlé par un supergène hémizygote ‘S-locus’ (en une seule copie dans un groupe de compatibilité, absent dans l’autre). Cette architecture hémizygote contraindrait fortement son évolution. Cette thèse vise à comprendre l’évolution du locus-S des Oléacées en prenant comme objet d’étude les lignées des jasmins (Jasmineae) et des forsythias (Forsythieae), où la distylie couplée au système d’incompatibilité à deux groupes a été décrite. Des études récentes montrent que la lignée Forsythieae n’aurait pas de locus-S hémizygote. Nous avons testé si le locus-S ancestral était perdu puis ré-acquis chez les Forsythieae. Nous avons utilisé le seul jasmin autochtone en Europe occidentale Chrysojasminum fruticans (L.) Banfi. comme modèle car il a le locus-S ancestral des Oléacées et a été étudié. Par des approches de génétique des populations, nous confirmons que C. fruticans se reproduit selon des croisements inter-morphes. Nous identifions deux individus brévistyles auto-compatibles dans une population isolée, avec un insert de 3.2 kb dans un intron du gène-S candidat pour l’auto-incompatibilité GA2ox-S (class-I gibberellic acid 2 oxidase). Nous trouvons aussi des individus auto-compatibles avec cette même mutation, indiquant que cet indel n’est pas suffisant pour rompre l’auto-incompatibilité. Ses variations inter-individuelles de la régulation épigénétique de l’expression du gène pourrait aussi rendre compte de la pénétrance incomplète de l’auto-incompatibilité chez ces individus. L’arrêt de la recombinaison semblent s’étendre aux régions flanquantes du locus-S, comme pour d’autres supergènes. Une approche comparative sur des représentants du genre Forsythia Vahl révêle qu’un paralogue distant de GA2ox-S (GA2ox_II-1-2) est associé aux brévistyles, localisé dans un locus hémizygote de 112kb. La transcriptomique des pièces florales soutient son rôle dans le déterminisme du type de croisement brévistyle alors que son gène frère GA2ox_II-1-1 serait impliqué dans le déterminisme du type de croisement longistyle. Le détermininisme des types de croisement seraient donc convergent entre les Jasmineae et les Oleeae, suggérant une contrainte fonctionnelle forte sur le déterminisme des types de croisement chez les Oléacées. Notre étude apporte des connaissances nouvelles sur l’évolution de l’auto-incompatibilité et la distylie chez les Oléacées. |
The Oleaceae family comprises 750 species, many of which are used in agriculture or for horticulture. Since the 19th century, botanists have described the diversity of mating systems in Oleaceae. Most of the Oleaceae are hermaphrodites, some of them showing a floral heteromorphism termed distyly (the co-occurrence of two floral morphs displaying a reciprocal positioning of anthers and stigmas in flowers), which would be the ancestral state in Oleaceae. Distyly has co-evolved with self-incompatibility as a reinforcing mechanism in entomophilous taxa. The Oleeae underwent recurrent evolution of separate sexes, as dioecy and androdioecy (the occurrence of males in a hermaphrodite population), the latter rare among angiosperms. The high frequency of males in androdioecious Oleaceae taxa seemed paradoxical until the 2000s. Males need to produce at least twice as much pollen as the hermaphrodites to maintain. Such an increase in pollen production did not seem biologically possible. However, the Oleaceae shows a conserved two-group mating-type system (di-allelic self-incompatibility) with a sporophytic determinism, limiting the mating opportunities of the hermaphrodites in androdioecious species. Males are compatible with all the hermaphrodites, decreasing the required pollen production for maintaining and making androdioecy evolutionarily stable. This conserved two group mating-type system raises a new paradox as it should not be stable in homomorphic populations, where reproductive assurance can select self-compatible mutant. If the cost of inbreeding is high, any mutant with another mating-type specifity should be selected for, because of its increased mating opportunities. The two-group mating-type system of Oleaceae is determined by a hemizygous supergene, termed the ‘S-locus’ (present in a single copy of one compatibility group, absent in the other). The hemizygous architecture of the S-locus would strongly constrain its evolution. This thesis aims at understanding the evolution of the Oleaceae conserved S-locus, by focusing on the jasmine (Jasmineae) and forsythia (Forsythieae) tribes, in which distyly with di-allelic sporophytic self-incompatibility was documented. Recent studies suggested that the Forsythieae lineage would not have one hemizygous S-loci. We tested if the ancestral S-locus was lost and reacquired in Forsythieae. We used the only jasmine native to western Europe Chrysojasminum fruticans (L.) Banfi. as a model taxa, as it has the ancestral S-locus of Oleaceae and was extensively studied. Using population genetics, we showed that C. fruticans reproduces through inter-morph crosses as expected. We found two thrum self-compatible individuals in an isolated population, with a 3.2-kb insertion in an intron of the candidate S-gene for self-incompatibility (the class-I gibberellic acid 2 oxidase GA2ox-S). However, self-incompatible thrums share the same S-haplotype with the 3.2-kb insert, meaning that the indel is not sufficient to break self-incompatibility. Inter-individual variation in epigenetic regulation of GA2ox-S may also cause incomplete penetrance of self-compatibility. As in other supergenes, the non-recombining regions at the vicinity of the hemizygous S-locus would expand. We adopted a comparative approach on the genus Forsythia Vahl and found a distant paralog of GA2ox-S (GA2ox_II-1) duplicated in the ancestor of Forsythieae. One of the copies (GA2ox_II-1-2) is in a 112-kb hemizygous region, private to the thrum morph. Transcriptomics of floral whorls supported its role in determining the thrum mating-type specificity, while its sister paralog GA2ox_II-1-1 would be involved in the pin mating-type specificity. This parallels the determinism of the mating-type specificities in the Jasmineae and Oleeae linages and suggests a strong functional constraint on the determinism of mating-type in Oleaceae. Overall, our study provides new insights into the evolution of distyly and self-incompatibility in Oleaceae. |