Les récentes avancées en matière de metabarcoding de l'ADN environnemental ont permis de montrer l'abondance et la diversité des microbes qui peuplent la rhizosphère des plantes. Ces microbes sont en compétition pour les exsudats racinaires, l'occupation de l'espace et produisent des composés antimicrobiens. Jusqu'à présent, le rôle des microbes du sol dans la croissance, la nutrition et la protection des plantes était largement négligé.
Les streptomycètes sont des bactéries Gram-positives filamenteuses très abondantes dans le microbiote de la rhizosphère. Ils sont connus pour produire un large spectre de métabolites spécialisés ayant diverses activités biologiques, notamment antimicrobiennes. Cependant, leur rôle dans la rhizosphère et les mécanismes moléculaires de leur interaction avec les racines des plantes sont encore mal compris.
Ce travail se concentre sur l'interaction entre la plante modèle Arabidopsis thaliana et la souche Streptomyces sp. AgN23, précédemment isolée de la rhizosphère de la vigne et sélectionnée pour sa capacité à induire fortement les défenses de la plante.
Nous avons séquencé le génome d'AgN23 et découvert qu'il appartient au clade S. violaceusniger, présent dans le sol et les racines des plantes. L'annotation du génome d'AgN23 a révélé son potentiel génétique pour dégrader la paroi cellulaire des plantes grâce à un large répertoire d'enzymes dégradant les hydrates de carbone, pour synthétiser l'auxine, un régulateur majeur du développement des plantes, et pour produire des composés antimicrobiens et éliciteurs grâce à un ensemble de groupes de gènes de biosynthèse.
Ensuite, nous avons décrypté comment AgN23 manipule l'exométabolome des racines d'Arabidopsis pour faciliter son installation autour des racines, notamment en induisant la production d'un composé de défense des plantes, la camalexine. Nous avons établi qu’AgN23 sécrète une famille de polykétides, appelés galbonolides, qui inhibent l'inositol phosphorylceramide synthase des plantes, une enzyme impliquée dans la synthèse des sphingolipides, une famille de composés végétaux jouant un rôle de signalisation important dans l'immunité des plantes. En conséquence, les défenses des plantes sont déclenchées par les galbonolides, ce qui entraîne la sécrétion de camalexine, dont nous avons constaté qu'elle était favorable à la colonisation de la rhizosphère par AgN23.
Enfin, nous avons exploré le rôle de différentes voies de signalisation hormonale de la plante dans l'interaction avec AgN23 et avons montré que la plante module les voies de l'acide salicylique et de l'éthylène pour répondre à la colonisation de la bactérie.
Dans l'ensemble, ces résultats illustrent comment une bactérie Streptomyces, un genre majeur parmi les communautés microbiennes des racines des plantes, peut subvertir l'immunité de la plante hôte pour son propre bénéfice. |
The recent advances in environmental DNA metabarcoding unraveled the huge abundance and diversity of microbes inhabiting plants’ rhizosphere. These microbes compete for root exudates, space occupancy and may produce antimicrobial compounds. Hitherto, the role of soil microbes in plant growth, nutrition and protection was widely overlooked.
Streptomycetes are filamentous Gram-positive bacteria which are largely represented in the plant root and rhizospheric microbiota. There are known to produce a broad spectrum of specialized metabolites with many biological activities, notably antimicrobial. However, their role in the rhizosphere and the molecular mechanisms of their interaction with plant roots are still poorly understood.
This work focuses on the interaction between the model plant Arabidopsis thaliana and the strain Streptomyces sp. AgN23, previously isolated from grapevine rhizosphere and selected for its ability to strongly induce plant defenses.
We sequenced the genome of AgN23 and found that it belongs to the soil- and plant root-dwelling S. violaceusniger clade. The genome annotation of AgN23 revealed its genetic potential to degrade the plant cell wall with a large repertoire of carbohydrate degrading enzymes, to synthesize auxin, a major regulator of plant development, and to produce antimicrobials and plant bioactive compounds through a set of biosynthetic gene clusters.
Then, we deciphered how AgN23 manipulates Arabidopsis root exometabolome to facilitate its settlement around roots, notably by inducing the production of a plant defense compound, camalexin. We established that AgN23 secretes a family of polyketides, termed galbonolides, which inhibit plant inositol phosphorylceramide synthase, an enzyme involved in the synthesis of sphingolipids, a family of plant compounds playing a tremendous signaling role in plant immunity. As a consequence, plant defenses are triggered by galbonolides resulting in the secretion of camalexin, which we found to be favorable to rhizosphere colonization by AgN23.
Finally, we explored the role of different plant hormonal signaling pathway in the interaction with AgN23 and showed that the plant modulates salicylic acid and ethylene pathways to respond to the bacterium colonization.
Taken together, these results illustrate how a Streptomyces bacterium, a major genus among microbial communities of plant root, can subvert host plant immunity for its own benefit. |