La navigation est une capacité essentielle pour les animaux, mais est une tâche complexe en raison de la nature de l'environnement qui est en constante évolution. Les hyménoptères, tels que les fourmis, ont développé des capacités remarquables pour naviguer dans ces environnements complexes malgré un système nerveux beaucoup plus simple que celui des vertébrés. Ainsi, les fourmis sont un modèle puissant pour étudier les mécanismes sous-jacents à la navigation.
Grâce au développement d'outils neurobiologiques chez les insectes, nous avons maintenant une description de plus en plus détaillée des circuits de ces "mini-cerveaux". Ces réseaux, composés d'un grand nombre d'unités en interactions (neurones), sont le site d'une activité interne très dynamique qui permet un couplage efficace de l'organisme avec son environnement. Le domaine de la navigation des insectes a intégré cette connaissance neurobiologique avec une tradition de longue date d'expériences comportementales, couplé, plus récemment, à de la modélisation. Cette approche intégrative a fourni des informations précieuses sur la manière dont les comportements complexes émergent.
Cette thèse présente une approche intégrative combinant des expériences comportementales et de modélisation dans le but de mieux comprendre les mécanismes de la navigation chez les fourmis.
Premièrement, je m'intéresse à la dynamique de l'apprentissage visuel lorsque les fourmis naviguent dans des conditions naturelles. Il y a déjà de bonnes connaissances sur la manière dont le cerveau des insectes peut mémoriser et reconnaître des vues, et comment ces vues peuvent être utilisées pour la navigation. Cependant, on ne sait pratiquement rien sur la façon dont l'apprentissage est orchestré en premier lieu. Apprendre une route ne peut pas être régie uniquement par des récompenses et des punitions, mais peut se produire de manière continue ; un concept vague appelé "apprentissage latent" dans la littérature des vertébrés. En combinant modélisation et expériences de terrain, je montre que les fourmis apprennent les routes de manière continue, soutenue par des mémoires égocentriques plutôt qu'une reconstruction de l'espace sous forme de ‘carte cognitive’.
Deuxièmement, je mets en lumière comment la reconnaissance visuelle de niveau « supérieur » et le contrôle moteur basal interagissent. La plupart, voire toutes, les études sur la navigation animale se concentrent sur l’utilisation des stratégies de haut niveau telles que l'intégration du trajet, la reconnaissance de repères visuels appris et l’utilisation de cartes cognitives. Cependant, comment ces stratégies de haut niveau sont soutenues par les comportements moteurs de bas niveau (souvent plus ancestraux) reste largement inexploré. J’ai enregistré avec une grande précision le comportement moteur des fourmis directement dans leur environnement naturel et montré que les stratégies de navigation de haut niveau sont soutenues par un contrôle moteur de bas niveau. Nous révélons ici l'existence - et l'importance - d'un oscillateur intrinsèque au cœur des comportements de navigation.
Finalement, j'ai étudié les indices spécifiques encodés par les fourmis dans les scènes visuelles. J'ai utilisé la réalité virtuelle (RV) pour explorer quels indices visuels sont encodés par les fourmis pour déclencher leurs comportements de navigation. Grâce à cette approche, j'ai pu déterminer sur quelles caractéristiques les fourmis se basent pour déterminer si l’environnement perçu déclenche ou non un comportement d’exploration.
Dans l'ensemble, cette thèse m'a permis de comprendre que le comportement, plutôt que d'être un ensemble d'actions discrètes, est un processus continu où l'intelligence peut être considérée comme une propriété émergente. J'ai utilisé diverses approches, certaines réussies, d'autres infructueuses, mais toutes ont amélioré ma vision de la façon dont je dois poser et répondre à une question scientifique. |
Navigation in natural environments is an essential ability for animals, but it can be highly challenging to achieve due to the complex, ever-changing, nature of the environment they navigate through. Solitary foraging hymenopterans, such as ants, have evolved remarkable abilities to navigate in these complex environments despite a nervous system much simpler than those of vertebrates. What’s more, ants’ displacements can be easily tracked, thus providing a powerful system to investigate the mechanisms underlying navigation in the wild.
Thanks to the development and application of neurobiological tools in insects, we now have an increasingly detailed description of the circuits in these "mini-brains". These networks, composed of a large number of interacting units (neurons), are the site of very dynamic internal activity that allows for an effective coupling of the organism with its environment. The field of insect navigation has integrated this neurobiological knowledge with a long-standing tradition of behavioural experiments, as well as in-silico modelling approaches, to gain a deeper understanding of the mechanisms and emergent properties in these systems. This multi-level approach has provided valuable insights into how complex behaviour emerges.
This thesis presents an integrative approach combining behavioural experiments and computational modelling with the aim to gain further understanding of the mechanisms of ant navigation.
First, I investigate the dynamics of visual learning when ants navigate in natural conditions. There are already good insights into how the insect brain can memorize and recognize views, and how these views might be used for navigation. However, practically nothing is known about how learning is orchestrated in the first place. Learning a route cannot be governed only by rewards and punishments but may happen ‘continuously’; a vague concept so-called ‘latent learning’ in the vertebrate literature. By combining field experiments and modelling, I show that ants learn the route they travel in a continuous fashion. I also explain how such a continuous mechanism of learning and recalling can be implemented in the light of the known insect brain circuitry. Our work shows that such a continuous spatial learning is supported by egocentric route memories rather than a map-like reconstruction of space.
Secondly, I shed light on how higher-level visual recognition and lower-level motor control interact. Most -if not all-studies in animal navigation have focused on higher level strategies such as the use of path integration, the recognition of learnt visual cues and the reconstruction of so-called cognitive maps. However, how these higher-level strategies are supported by lower level (often more ancestral) motor behaviours remains largely unexplored. We used a multidirectional treadmill set up -a trackball- to record with high precision the motor behaviour of ants directly in their natural environment. Results explain how higher-level navigation strategies are supported by lower-level motor control and demonstrate the existence – and importance – of an intrinsic oscillator at the core of navigational behaviours.
Finally, I investigate the specific cues encoded by ants in visual scenes. Insects’ visual system performs various feature extractions. I used virtual reality (VR) to explore which visual cues are encoded by ants to consider the presence of a natural panorama and trigger exploratory behaviours. Through this approach, I shed light on the perceptual encoding of naturalistic environments and provide a promising avenue for further investigation using virtual reality setups.
Taken together, this thesis allowed me to understand that behaviour, rather than being a set of discrete actions, is a continuous process where intelligence can be seen as an emergent property. I employed various approaches, some successful, some failing, but all improved my vision of how I should ask and answer a scientific question. |